软体动物如何发育演化多样的身体模式?

软体动物是除节肢动物外的第二大动物门类,也是种类最多的海洋动物类群。软体动物的一大特点是其身体模式(body plan)存在极大的多样性,常见类群如双壳类(牡蛎、扇贝、各种蛤等)、腹足类(海螺、笠贝、海兔等)、头足类(章鱼、乌贼、鹦鹉螺等)身体模式差异极大;其余较小的类群如掘足纲(角贝)、多板纲(石鳖)、无板纲、单板纲等也各有自身独特的身体结构模式。软体动物如何发育演化出如此多样的身体模式,是一个重要的演化生物学问题。
 
近日,美国科学院院刊PNAS在线刊发了中国科学院海洋研究所刘保忠课题组完成的题为Dorsoventral decoupling of Hox gene expression underpins the diversification of molluscs 的长篇研究论文。该研究基于Hox基因在软体动物早期发育中的表达模式,提出Hox基因可能在软体动物身体模式的多样化中发挥了重要功能,为理解动物的演化机制提供了新的视角
 
 
研究人员选取了演化关系比较远的两种海洋软体动物(笠贝和石鳖),关注了它们Hox基因的表达模式。Hox基因是动物发育的关键基因,在发育过程中沿身体后轴到前轴表达。这种表达的顺序与基因在染色体上的排列顺序相同,称为(空间)共线性表达。Hox基因的这种共线性表达模式在多数动物中保守存在,如小鼠、果蝇、线虫、沙蚕等多个门类的代表中均有发现。然而,软体动物Hox基因的表达模式非常多样化,虽然在个别物种中有共线性表达的报道,但有些共线性模式其实并不明显,不同物种也很不统一。软体动物Hox基因表达为何如此多样化,其是否存在保守的共线性表达,一直有争论。
本研究选取的两种软体动物:笠贝(b)和石鳖(c),它们间的演化关系比较远(a)
 
为了获取尽可能多的数据,本研究大幅增加了取样密度(最短取样间隔短至2小时)。在得到了多个发育时期的表达数据后,通过综合比较,研究人员发现了一些重要的特点。首先,有的软体动物(如笠贝)中Hox基因的表达变化十分快,2个小时的发育时间足以变得面目全非。有些表达模式其出现的时间窗口十分短。如果研究的发育时期不够多,或取样点不够密,则可能错过一些重要的规律。例如,笠贝Hox基因的共线性表达仅出现在受精后10小时的幼虫中,受精后12小时的幼虫则无此现象。其次,通过对大量数据的比较,一个隐藏的规律显现出来:无论在哪个时期,Hox基因的表达总是可以分作两个部分,分别与背部的贝壳和腹部的足相关联。背部表达与每个类群独特的贝壳样式相关,腹部表达则在特定发育阶段呈现保守的共线性模式。
笠贝和石鳖Hox表达规律:1. 快速变化,2. 背腹分离,3. 背侧表达相对特化,腹部表达相对保守
这些结果一方面澄清了关于软体动物Hox基因共线性表达的争论,另一方面解释了为何在不同类群软体动物中总能观察到不同的Hox表达模式。基于对这个深层次规律的新认知,研究团队提出了关于软体动物演化机制的新假说,即Hox基因背腹分离的表达,推动了背侧的贝壳和腹侧的足在不同软体动物类群中经历了不同模式的特化。这些多样化的贝壳和足(以及相应的身体变化)共同组成了现存软体动物多样化的身体结构。
软体动物身体多样性演化机制假说
 
研究人员还探索比较了其他动物中已报到的Hox基因表达数据,发现背腹侧分离的表达规律在一些与软体动物亲缘关系相对较近的动物类群(冠轮动物/螺旋卵裂动物),如腕足动物、纽虫、轮虫甚至一些环节动物中都存在。这提示本项研究提出的身体模式多样化假说可以进一步扩展到更大的动物分类阶元,可能是一个基本的身体模式演化机制。基于此种考虑,研究人员进一步比较了化石证据,发现许多早期动物化石的身体结构可以被这种假说合理解释,如威瓦西亚虫(Wiwaxia)、哈氏虫(Halkieria)甚至寒武纪之前就出现的金伯利虫(Kimberella)等。因此,本项研究提出的新假说为理解动物多样化事件(如寒武纪大爆发等)提供了重要参考。
背腹侧分离的Hox基因表达模式在多种门类的螺旋卵裂动物中都存在,共线性表达仅出现在腹侧组织
 
据悉,中科院海洋研究所郇聘副研究员和硕士生王倩为该论文共同第一作者,刘保忠研究员为通讯作者。
 
原文链接:
https://www.pnas.org/content/early/2019/12/20/1907328117
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